Výroba tohto autobusu bola zahájená v roku 1960 a predstavovala revolúciu vo verejnej doprave, pretože to bol prvý model mestských autobusov s podvozkom špeciálne určeným na tento účel, a nie použitý z nákladného vozidla.

Autobus bol vyrobený pre univerzálne použitie v hromadnej doprave v centrách všetkých veľkých miest v Taliansku, vrátane olympijských hier v Ríme v roku 1960. Mestský autobus dosiahol veľký komerčný úspech. Jeho legendárna pevnosť a mechanická spoľahlivosť funkcí tvorili súhru, ktorá zabezpečila jeho prevádzku na viac ako 40 rokov.
Mnoho ojazdených vozidiel, ktoré boli exportované najmä do Afriky, jazdili ešte v roku 2000.

Išlo o model, ktorý zostane v pamäti mestského tranzitu, pretože ako prvý ponúkal posilňovač riadenia, poloautomatickú prevodovkou a mal motor pod podlahou v strede vozidla, v izolovanom priestore, čo zabezpečilo lepšie pohodlie cestujúcich a lepšie využitie úžitkovej plochy.

Fiat 410 bol v Taliansku k dispozícii s karosériou od konštruktéra "CANSA", alebo "Cameri", ale bol tiež k dispozícii s niekoľkými karosériam, navrhnutými a vyrobenými špecializovanými karosármi Menarini, Macchi, Piaggio, Portesi, Pistoiesi, Breda C.F., atď ...

Prvá verzia autobusu Fiat 410 z roku 1960 mala zakrivené čelné sklo, ktoré bolo v tom období veľmi moderné. To zostalo vo výrobe až do roku 1968, kedy sa objavila druhá séria Fiatu 410.

Druhá séria, výroba ktorej sa začala v roku 1968, mala ploché sklo, vyčnievajúce z prednej strany. To dovolilo vodičovi bez rizika priblížiť sa bližšie k vozidlám pred ním a mať dokonalý výhľad dopredu dole. Vozidlo bolo v ponuke s plne automatickou prevodovkou Voith 501. Karoséria sa v priebehu času príliš nemenila, ale bola upravená tak, aby si zachovala pôvodné moderné línie.

Breda C.F. vytvorila najestetickejšiu karosériu s väčším bočným sklom.

Prvá séria autobusov Fiat 410 bola vybavená motorom Fiat 310 o objeme 10.676 cm3, s výkonom 150 koní pri 2000 otáčkach za minútu. Druhá séria bola s pohonom modernizovaného horizontálneho motora Fiat 310.H/61 s objemom 11.548cm3, s výkonom 176 koní pri 1900 otáčkach za minútu. Od roku 1970 bol autobus vyrábaný len s automatickou prevodovkou.

Dopravca ATAC Roma prevádzkoval najväčšiu flotilu autobusov Fiat 410. V roku 1972 prevádzkoval viac ako 1 000 týchto vozidiel. Posledný autobus jazdil do roku 1995.

Fiat V.I. vyrobil v spolupráci s neapolskou spoločnosťou Aerfer, špecialistom na trupy lietadiel, aj dvojposchodovú verziu Fiat 412.